Впервые авиагавань открыла свои двери 30 мая 2016 года. В торжественном мероприятии приняли участие председатель правительства РФ Дмитрий Медведев, руководители министерств и ведомств, авиакомпаний и корпораций.
Проект по строительству Международного аэропорта был реализован за 13 месяцев. Планируемая пропускная способность пассажирского терминала — 4 млн человек в год. Дебютный вылет состоялся 20 июня 2016 года. Первой авиакомпанией, отправившей свой борт из Жуковского, стала «Эйр Кыргызстан» (Air Kyrgyzstan).
В августе 2016 года Росавиация выдала международные допуски на полеты из «Жуковского» российским «Вим-авиа», «Уральским авиалиниям» и «Ямалу» примерно на 120 оборотных (прилет и вылет) рейсов в неделю.
На сегодняшний день маршрутная сеть аэропорта Жуковский составляет около 35 направлений, в основном это страны ближнего зарубежья — Казахстан, Азербайджан, Кыргызстан, Таджикистан, Армения, Грузия, Узбекистан, Республика Дагестан, Узбекистан, Турция и Шри-Ланка. Полеты осуществляют 7 авиакомпаний.
Основная взлётно-посадочная полоса длиной 5,5 км является самой длинной не только в России, но и в Европе и третьей по длине в мире.
